Горек хлеб шмеля

Летний день, цветущий луг, шмели гудят… Перед нами картина массового расхищения нектара и пыльцы, уносимых в гнезда на прокорм личинкам. Растениям приходится конкурировать за пыльцу с опылителями-объедателями.

Отравленный нектар

Растения, как мы помним, — основа пищевой пирамиды. Все их едят. Растения, обороняясь, синтезируют едкие и токсичные вещества, которыми пропитаны стебли, листья, цветочные лепестки и даже нектар.

На первый взгляд, токсичный нектар — экологический парадокс, потому что он отпугивает опылителей, которых должен привлекать. Пока насекомое (или птица) лакомится нектаром, к нему пристает пыльца, которую он затем понесет на другой цветок. И чем продолжительнее будет трапеза, тем больше пыльцы останется на теле и тем эффективнее будет опыление. Странно в такой ситуации делать нектар несъедобным.

Возможно, алкалоиды в нектаре — побочный эффект их синтеза в других частях растения, а в цветок они попадают через сосудистые пучки. Вот, например, американское растение гельземий вечнозеленый Gelsemium sempervirens — желтый жасмин. Он синтезирует алкалоид гельземин (рис. 1а), который вызывает у млекопитающих судороги, а насекомых может убить или помешать нормальному развитию их личинок. Основные опылители гельземия — шмели Bombus impatiens и B. bimaculatus и некоторые виды пчел, в том числе медоносные. На цветки часто наведывается и Xylocopa virginica — пчела-плотник, нектарный вор, который делает отверстие в основании венчика и выпивает нектар снаружи, не контактируя с пыльцой. Эксперименты и полевые наблюдения, проведенные в разные годы канадскими и американскими исследователями, показали, что гельземин отпугивает и воров, и опылителей. Если придется выбирать между сладостью нектара и содержанием в нем алкалоида, шмели без колебаний предпочтут менее токсичный корм, пусть и не такой питательный. Цветки с высоким содержанием гельземина они покидают, едва пригубив, и опыление происходит в два-три раза менее эффективно, чем в случае низкой концентрации алкалоида. Иными словами, токсин в нектаре мешает переносу пыльцы, и вреда от него может быть больше, чем пользы.

1. Токсины нектара и пыльцы: а — гельземин, б — андромедотоксин I, в — аконитин, г — асперосапонин VI

Но есть и другая гипотеза, согласно которой токсичный нектар обеспечивает специфичность опыления. Нектаром лакомятся многие насекомые и птицы, при этом они посещают разные растения, и велика вероятность, что пыльцу, собранную на лютике, они понесут, скажем, на картошку. Невкусные алкалоиды отпугнут этих неэффективных опылителей и нектарных воров. А опылители специализированные, в том числе некоторые виды шмелей и пчел, привыкшие кормиться на определенных растениях, в ходе эволюции стали менее чувствительны к их токсинам. Наблюдения свидетельствуют в пользу этой точки зрения.

Пышные ароматные соцветия дерева катальпы прекрасной Catalpa speciosa помимо постоянных опылителей (шмелей днем и ночных бабочек ночью) привлекают несколько видов муравьев и бабочек Poanes hobomok, слишком маленьких, чтобы переносить пыльцу. Не желая держать открытый стол для всех любителей своего нектара, катальпа сдабривает его токсичными веществами, от которых муравьи начинают ходить кругами и падают с дерева, а бабочки теряют способность передвигаться. Обычно незваные гости, попробовав нектар, улетают, а постоянным опылителям токсин не страшен, они лакомятся вволю и за это время успевают извозиться в пыльце с ног до головы.

Южноафриканский кустарник алоэ фрейхейдское Aloe vryheidensis синтезирует фенольные соединения, придающие нектару темный цвет и горький вкус. Опылители алоэ, птицы с коротким клювиком, этого вкуса, по-видимому, не чувствуют. Однако растение навещают и другие гости — маленькие яркие птички нектарницы из отряда воробьиных. Внешностью и повадками они напоминают колибри, их часто путают, но колибри относятся к другому отряду — стрижеобразных. Нектарницы кормятся, зависая над цветком, у них длинный, изогнутый клюв, и, когда они погружают его в нектар, их перья не соприкасаются с пыльцой. Следовательно, для фрейхейдского алоэ они бесполезны, и растение отгоняет их горьким нектаром.

Как ни странно, к фенольным соединениям чувствительны и медоносные пчелы. В отличие от нектарниц, они алоэ опыляют, хотя и не очень эффективно. Цветок A. vryheidensis устроен таким образом, что пчелы соприкасаются с рыльцами пестика, лишь когда собирают пыльцу, а при питье нектара контакта не происходит. В этом случае неприятный вкус отгоняет пчел от нектарников к тычинкам и повышает их эффективность как опылителей этого вида алоэ. Темный цвет нектара, по-видимому, служит сигналом, отпугивающим нежеланных визитеров — они улетают, даже не попробовав.

Южнокитайский рододендрон Rhododendron simsii защищается от травоядных, в первую очередь крошечных насекомых трипсов, гликозидами андромедотоксинами. Гликозида больше всего в 5–10 верхних молодых листочках, и трипсы всегда оставляют их в неприкосновенности. Нектар рододендрона тоже токсичен. В южных краях, где растет рододендрон, пчелы делают из него ядовитый мед, вкусив которого, человек впадает в ступор — состояние, сходное с тяжелой алкогольной интоксикацией (см. «Химию и жизнь» 1979 №1).

Рассказывают, что в 65 году до нашей эры, во время войны с римлянами, Митридат VI Понтийский размещал соты с рододендроновым медом вдоль дорог, по которым двигалась армия римского полководца Помпея Великого. Вражеские солдаты, оставленные в лагерях по ходу следования, ели этот мед, и воины Митридата перебили их, беспомощных.

Однако когда токсины рододендрона стали изучать ирландские и британские исследователи под руководством профессора Гринвичского университета и сотрудника Королевских ботанических садов Кью Филипа Стивенсона, они обнаружили, к своему великому изумлению, что британские медоносные пчелы меда из рододендрона сделать не могут — андромедотоксин I (рис. 1б) их убивает (Journal of Ecology, 2016, 104). Другой вид пчел, Andrena scotica, нектар не убивает, но влияет на их поведение. Насекомые больше времени проводят в гнезде, ухаживая за личинками, и меньше летают, следовательно, собирают меньше корма.

Возможно, местные пчелы не переносят андромедотоксин, потому что не привыкли к нему — рододендрон понтийский завезли в Британию только в конце XIX века. Зато земляным шмелям B. terrestris он оказался нипочем. Даже после месяца на такой диете они прекрасно себя чувствуют и чрезвычайно эффективно опыляют рододендрон. Так, благодаря токсичности растения и малой чувствительности опылителя, достигается специфичность опыления.

Более подробно Филип Стивенсон и его коллеги исследовали эту проблему, наблюдая за взаимоотношениями шмелей с двумя видами аконита: клобучковым, он же синий Aconitum napellus, и борцом высоким A. lycoctonum (Current Biology, 2017, 27). Достать аконитовый нектар нелегко: его нектарники расположены в глубине вытянутой чашечки и сверху закрыты лепестком (рис. 2). Чтобы до них добраться, нужно протиснуться в глубь цветка, а потом еще тянуться хоботком. У садового шмеля B. hortorum, опыляющего оба вида аконита, хоботок длинный. У земляного шмеля хоботок короткий: даже забравшись в чашечку цветка, он все равно не дотянется до нектарников. Однако это не повод отказываться от вкусной еды. Земляной шмель пошел другим путем — прогрызает цветок снаружи и пьет нектар, не касаясь пыльцы. Между прочим, это умение не врожденное, а приходит с опытом. То есть в данном случае земляной шмель не опылитель, а нектарный вор.

2. Цветок борца высокого в разрезе (слева). Его нектарники, на которые указывает стрелка, спрятаны под верхним лепестком. Чтобы не протискиваться к ним через весь цветок, топча тычинки, земляной шмель прогрызает лепесток снаружи (справа)

Исследователи сняли на видеокамеры визиты насекомых на цветки обоих видов и проанализировали 1340 посещений. Оказалось, что 96% визитов пришлось на долю шмелей, причем в 92,5% случаев прилетали опылители — садовые шмели. Синий аконит они посещают примерно в пять раз реже, чем высокий. Земляные шмели синий аконит только исследуют, а нектар воруют исключительно из высокого, да и то редко. Чаще они портят цветок: жуют лепесток или прогрызают в нем дыру и улетают, так и не попробовав нектар.

Оба вида аконита растут рядом, их нектар одинаково сладок и содержит примерно равное количество углеводов и токсичных алкалоидов. Почему же шмели так по-разному их посещают? Возможно, дело в составе алкалоидов. В нектаре борца высокого преобладают 8-о-метилликоктонин, 8-о-метилликаконитин и алкалоид-1AL, а у аконита синего — аконитин (рис. 1в). Исследователи определили, какая концентрация алкалоидов отпугивает шмелей. Оказалось, что земляные шмели отказываются пить нектар, содержащий 20 миллионных долей (ррm) любого алкалоида. Опылители выдерживают концентрацию в десять раз большую. Если содержание алкалоидов выше 200 ppm, частота их визитов на растение резко снижается и практически прекращается после 380 ppm. Шмели-грабители более чувствительны к аконитину, чем к алкалоидам борца высокого, шмели-опылители, возможно, тоже. Поэтому насекомые и посещают синий аконит реже. Эти данные собраны в лабораторных экспериментах и подтверждаются полевыми наблюдениями.

Ученые отмечают, что в случае аконита важно содержание токсина не только в нектаре, но и в верхнем лепестке, закрывающем нектарники. Из-за этого лепестка насекомое не чувствует запаха нектара. Когда земляной шмель жует лепесток, он ощущает вкус алкалоида и улетает, не попробовав нектар: исследователи видели много продырявленных, но не ограбленных цветков.

Разница предпочтений может быть вызвана не только тем, что аконитин на вкус неприятнее 8-о-метилликоктонина. Два вида аконита отличаются частотой встречаемости нектара. Вероятность подкрепиться на соцветии аконита высокого составляет 79%, хотя нектара в них относительного немного. У аконита синего нектар содержат лишь 48% цветков, однако его существенно больше, так что редкость находки компенсируется ее ценностью. Тем не менее, поскольку нектара в цветке не видно и по запаху его не определить, посещение каждого цветка непредсказуемо. Шмель, опустившись на соцветие, обследует цветки до тех пор, пока не наткнется на сухой нектарник; тогда он улетает на другое растение. В случае аконита синего вероятность встретить пустой цветок больше половины. Поэтому грабители его избегают, зато и опылители наведываются редко — такова цена эффективной защиты от нектарных воров.

Вообще, у шмелей мало вкусовых рецепторов, так что они не должны быть особенно чувствительны к токсичным веществам. Однако у видов с коротким хоботком чувствительность бывает достаточно высокой. Филип Стивенсон и его коллеги определили, что земляной шмель обнаруживает алкалоиды в пище лучше, чем другие типы растительных соединений. Многие алкалоиды он ощущает в концентрации 10 частей на миллион, то есть в 10–20 раз меньшей их обычного содержания в нектаре. Так обстоит дело с хинином и аконитином. При этом присутствие амигдалина, кофеина и грайанотоксина вересковых он заметит не всегда — природная концентрация этих алкалоидов может быть ниже порога его восприимчивости. Вкусовую чувствительность других видов Bombus пока не проверяли, хотя, как следует из взаимоотношений шмелей с аконитами, чувствительность к алкалоидам у них разная.

Баланс между токсичностью нектара и устойчивостью опылителя помогает растению избавиться от случайных визитеров. Но и неслучайные создают серьезную проблему.

Токсичная пыльца

Подавляющее большинство цветковых растений опыляют пчелы и шмели. Пыльцу, налипшую на голову и тело, они счищают в нектарные корзиночки — гладкие полости, окруженные волосками, на голенях задних ножек (рис. 3). Вот как описывает этот процесс известный советский энтомолог-популяризатор Иосиф Аронович Халифман в книге «Шмели и термиты»: «Насекомое часто и быстро оглаживает себя по голове, протирая глаза передними ножками, протаскивает усики сквозь кольцевой гребешок, ни на миг не прекращая возню в чаще пыльников. При этом оно перебирает средними ножками так, что зерна пыльцы скапливаются на щетках. Сборщица то и дело прочесывает их гребешками задних ножек. Одновременно пыльца соскребается и прямо с тела. …Валки клейкой пыльцы все дальше сдвигаются к почти голому участку голени задних ножек — в уже известную нам корзинку».

3. Пыльцевая корзиночка на задней ножке шмеля

Пыльцевые зерна, богатые белком, — великолепный корм для личинок. Шмели и пчелы смешивают пыльцу с нектаром, получая знаменитый пчелиный хлеб. Пыльца из корзиночек будет съедена и цветков не опылит, что категорически невыгодно растению. Возникает конфликт, который надо разрешить к взаимному согласию. Еще в 1960-х годах американский ботаник Лазарус Макиор предложил гипотезу безопасного места. Согласно этой гипотезе, на теле шмелей (и пчел) есть места, откуда насекомым труднее счищать пыльцу. Следовательно, она там скапливается. Растения и их специализированные опылители знамениты тем, что физические параметры цветка и насекомого идеально подогнаны друг к другу. Когда такой опылитель садится на цветок, вполне может быть так, что рыльце пестика касается именно безопасных мест на теле насекомого и снимает с них пыльцу. Однако скопившиеся на теле горки несчищенной пыльцы могут привести к тому, что у насекомого изменится осанка и, следовательно, места преимущественного размещения пыльцы. Поэтому возникла альтернативная гипотеза сотрудничества, согласно которой растения и их опылители находят компромисс, в результате которого пыльца достается всем.

Недавно обе гипотезы проверили китайские исследователи под руководством профессора Классического университета Центрального Китая Шуан-Цюань Хуана. Они наблюдали за шмелями B. friseanus, опыляющими несколько видов мытника (Pedicularis). Это многолетние травянистые растения с пышными соцветиями-кистями. Прежде всего ученые выяснили, есть ли на теле шмелей безопасные зоны (Oecologia, 2017, 186). Для этого насекомых поймали, усыпили парами уксусного эфира, тщательно очистили тельце от пыльцы и равномерно посыпали светящимся порошком. После этой операции каждого шмеля помещали в изолированную камеру. Придя в себя, он принимался счищать пыльцу в корзиночки. Когда он заканчивал, ученые по интенсивности свечения определяли количество порошка на разных участках тела. Оказалось, что больше всего пыльцы остается на средней линии спинки и брюшка и на «талии» — это и есть безопасные места.

Интересно, сколько пыльцы попадает на эти участки, когда шмель навещает цветок? Исследователи подкарауливали насекомых, взлетающих с растения, убивали, поднеся с двух сторон электрические мухобойки, и оценивали распределение пыльцевых зерен на шмеле. Оказалось, что на безопасных участках пыльцы не так уж и много, от 7 до 30%, в зависимости от вида растения. После этого осталось проследить, с какими точками на теле контактируют рыльца пестиков. Ни у одного вида мытника зона контакта не совпадала с безопасной. Большая часть пыльцы находится на участках, равно доступных и растению, и насекомым.

К счастью, шмели не чистятся после каждого визита, благодаря чему опыление все-таки происходит. Тем не менее пыльцу едят, и растениям приходится ее защищать.

Защита может быть механической. Пыльца огурцов содержит крошечные иголочки, а пыльца хлопка — механические включения, и медоносные пчелы такой продукт своим личинкам не скармливают. Но чаще растения прибегают к испытанному химическому методу.

Химия пыльцы изучена не очень хорошо. Филип Стивенсон с коллегами проанализировали содержание вторичных метаболитов, то есть не белков, не углеводов и не жиров, в нектаре и пыльце 31 вида растений. Таких соединений в пыльце оказалось больше, а их концентрация в 23,8–235 раз выше, чем в нектаре. В основном это флавоноиды, алкалоиды, терпеноиды и фенольные соединения — то есть потенциально токсичные для опылителей вещества. Это и понятно. Нектар — лишь награда, а пыльца — половые клетки, которые не должны быть съедены.

Как токсичные соединения пыльцы влияют на успех опыления, проверяли профессор Хуан и его соавторы (Current Biology, 2019, 29). Они работали с ворсянкой шероховатой Dipsacus asper и ворсянкой китайской D. chinensis. Это травы с мелкими цветками, собранными в крупные головки. Корни, стебли и листья ворсянок содержат сапонины, в нектаре их нет, а в пыльце есть. Сапонины часто встречаются в растениях, их горечь служит защитой от травоядных. В определенных концентрациях сапонины бывают токсичны для насекомых. Основной сапонин ворсянок — асперосапонин VI (рис. 1г).

Ворсянки, несмотря на горькую пыльцу, привлекают опылителей, потому что у них очень сладкий нектар — в нем до 53% сахара. Чаще всего их посещают три вида шмелей: B. festivus и, реже, B. friseanus и B. remotus. Фестивус большую часть пыльцы соскребает в корзиночки, а другие шмели оставляют на теле. Все шмели предпочитают пыльцу ворсянки шероховатой, в которой сапонина почти в два раза меньше, чем в китайской (до 0,28 мг/г пыльцы). Фестивус к сапонинам устойчивее, чем другие виды, тем не менее и он выбирает пыльцу с невысоким содержанием сапонина.

Чувствительность к сапонинам удобно определять по тому, сколько выпито нектара. Однако нектар ворсянок не содержит сапонинов, и ученые изготовили заменитель — раствор сахарозы с четырьмя концентрациями сапонина: нулевой, равной содержанию сапонина в пыльце, в два раза меньшей и в два раза большей. Эти растворы они накапали в тонкие пластиковые трубочки, а трубочки воткнули в цветки ворсянки. После того как шмель прикладывался к такой трубочке, ее вынимали и измеряли, сколько нектара осталось.

По-видимому, шмели не определяют сапонин по запаху, потому что с одинаковым энтузиазмом садятся на все цветки, но чем горче в них нектар, тем меньше его выпивают. Потребление пыльцы также зависит от концентрации сапонина: чем она выше, тем меньше ее складывают в корзиночки и больше оставляют на поверхности тела для опыления. Фестивус, наименее чувствительный к сапонину, собирает с пыльников больше пыльцы, но меньше переносит на пестик — большую часть добычи он тащит личинкам. Другие виды пыльцы собирают меньше, однако не складывают в корзиночки, а доставляют на другой цветок. Чем горче пыльца, тем эффективнее опыление.

Сладкий нектар в сочетании с горькой пыльцой — эффективное средство для привлечения специализированных опылителей и укрощения их аппетитов. Пыльцы много и достать ее легко, но ошибется тот, кто сочтет ее легкой добычей.

Кандидат биологических наук
Н.Л. Резник